Advances in the Effect and Mechanism of Electron Beam Irradiation on Microorganisms and Meat Quality
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摘要: 在加工及贮藏过程中，肉极易污染微生物，货架期短是制约肉销售的主要因素。电子束辐照能够有效杀灭肉中的微生物，延长肉的货架期，但同时会对肉品的感官品质、营养价值等产生影响。本文简要介绍了电子束辐照杀菌的原理，重点论述了电子束辐照对肉颜色、风味、质构，以及营养价值和微生物的影响及作用机制，对比了不同剂量电子束对肉的品质及微生物的影响，使肉的货架期得到显著延长的同时，最大限度的维持肉的品质。本文为使用电子束辐照延长肉的货架期，控制肉的品质提供了理论及技术指导。Abstract: Given that meat is easily contaminated by microorganisms during processing and storage, a short shelf-life has become the main factor restricting the distribution of meat. Electron beam irradiation (EBI) can effectively inactivate microorganisms in meat and prolong its shelf-life, but it affects the sensory quality and nutritional values of meat simultaneously. This paper briefly introduces the antibacterial mechanism of EBI, and focuses on discussing the influence of different doses of EBI and their actions on meat quality (e.g., color, flavor, quality, and texture), nutritional value, and microorganisms. This review aims to extend the shelf-life and maintain the original quality of meat significantly by using EBI, which would provide a theory and technology guidance for the technology application of EBI.
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Keywords:
- electron beam irradiation /
- meat /
- quality /
- microorganism /
- shelf-life /
- mechanism
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肉品富含各种营养物质，为人类生命活动提供所需能量，同时这些营养物质也是微生物的理想培养基，微生物的快速增殖导致肉品货架期较短[1]。如何在保障肉品品质的同时，延长货架期，一直是肉类科学技术研究的重点和难点[2]。
食品辐照可以通过破坏DNA、RNA和蛋白质等破坏微生物细胞，从而提高食品安全性，延长食品的货架期[3]。目前应用于食品辐照的主要有γ射线和由电子加速器释放的电子束。相比于γ射线，电子束辐照对食品质量影响较小，因不含放射性同位素而更容易被消费者接受，在食品工业中更具优势[4]。然而，电子束辐照会改变肉类系统的氧化还原电位，从而加速肉类系统中脂质和蛋白质氧化、造成颜色变化和异味形成，并使肉中2-硫代巴比妥酸反应物（TBARS）明显增多[5]。
目前，诸多研究报道了电子束处理对各种肉类不同品质特性和货架期的影响，但仍然缺乏电子束辐照对肉品质、微生物的影响，特别是对其作用机制系统、深入的总结。因此，本文从电子束辐照对不同肉类产品的各项品质指标、脂质和蛋白质氧化、微生物的影响及作用机制为切入点，综合论述了电子束辐照在肉与肉制品产业中应用的研究成果，为电子束辐照在肉类品质和货架期控制的进一步研究和应用提供理论和技术指导。
1. 电子束辐照原理及安全性
电子束辐照是利用电子加速器释放的电子束（最大能量10 MeV）产生的物理、生化效应，杀灭食品中的病原微生物及其他腐败菌，从而达到食品保鲜的目的。食品辐照是一种非热过程，能够通过直接或间接两种作用使微生物失活。直接作用是通过破坏重要的大分子，如DNA、RNA和蛋白质，来损害或杀死细菌，并使微生物无法繁殖，从而起到防腐作用。间接作用是通过电离水分子产生高度活性的自由基，改变食品中氧化还原环境，损伤微生物的核酸、蛋白质和酶，从而破坏微生物细胞膜和细胞内部DNA，杀死有害微生物。适当剂量的电子束辐照不会显著改变食品的物理性质，处理后的食品几乎不会升高温度，并且可以使食物中的病原体减少99.999%[6]。
世界卫生组织（WHO）、粮食及农业组织（FAO）和国际原子能机构（IAEA）于1980年得出结论，任何食品的辐照总体平均吸收剂量达到10 kGy时不会造成毒理危害。在高达70 kGy的高剂量辐照研究中，也没有显示出高剂量辐照对健康的不良影响，故使用电子束辐照技术处理食品并不会对消费者健康造成不良影响。近年来，食品辐照技术作为一种高效的非热加工技术，主要使用类型包括γ-射线、X-射线（≤5 Me V）和电子束（≤10 Me V）辐照等[7]，通过一定剂量的电子束辐照可以进行食品杀菌、脱毒，调控生物生长，以及改善食品品质等处理[8-9]。目前，食品辐照技术的安全性已经得到越来越多国家的认可，电子束辐照技术已经广泛应用于肉制品品质改善，果蔬食品保鲜，米糠油贮存时间延长和特性提升等方面[10-11]。近年来，辐照消毒灭菌已经逐渐进入商业化阶段，可被用于辐照消毒的食品种类也逐渐丰富起来。相信随着科学技术的不断发展与进步，电子束辐照技术将会更广泛的应用于食品的各行各业。
2. 电子束辐照对微生物的影响
肉类食品的微生物污染及污染程度，是影响其质量及货架期的重要标准[12]，而电子束辐照主要可以通过两种同时发生的机制抑制微生物的生长。直接作用是加速电子破坏DNA和RNA等重要的大分子来损害或杀死细菌，使微生物无法繁殖，从而起到防腐作用[13]。DNA碱基对电离辐射高度敏感，导致DNA双螺旋的磷酸二酯键断裂。间接作用是电离辐射使水分子产生高度活性的自由基，如羟基自由基和过氧化氢，破坏微生物细胞膜和细胞内部DNA，杀死有害微生物[14]。易引起肉品腐败的微生物如嗜热性革兰氏阴性菌，它们对辐照很敏感，只需0.1 kGy的剂量就可杀灭：只需用1 kGy的剂量就可使牛肉中假单孢菌生长繁殖受到抑制[15]。但不同细胞对辐照的敏感度不同，结构简单的DNA病毒是最耐辐照的生物体之一，其次是细菌或真菌的孢子，因其含水量低，对辐照耐受能力较强[16]。虽然电子束辐照能够有效抑制微生物，但电子穿透率较低，杀菌效果受到肉品大小、厚度和包装的影响。因此，电子束辐照对低密度、均匀包装的肉品杀菌效果更好。
从表1可知，电子束辐照在牛肉、鸭肉、鸡肉、猪肉等肉品中均有杀灭微生物的作用，可以降低肉品中的初始菌落总数、需氧细菌总数、沙门氏菌数及大肠杆菌数等多种致病菌数量。2～5 kGy的辐照剂量可使肉品中微生物降低2～3 lg CFU/g。通过辐照也可以使肉品中的沙门氏菌数和大肠杆菌数均低于最小检出值。此外，采用适宜的电子束辐照剂量能够杀灭肉品中李斯特菌属和空肠弯曲杆菌。电子束辐照能够有效减少肉品的微生物负荷，利用电子束辐照作为肉品中微生物的干预杀灭措施，在提高肉品安全性和延长保质期方面具有极好的潜力。
表 1 电子束辐照对肉品微生物的影响Table 1. Effect of electron beam irradiation on microorganisms in meat样品 辐照剂量（kGy） 对微生物的影响 参考文献 牛肉 2 初始菌落总数降低2.371 lg CFU/g 王宁等[17] 牛肉 2 初始菌落总数降低98.8%，霉菌和酵母分别较未辐照处理降低98.8%和89.2% 戚文元等[18] 牛肉 3.5 初始菌落总数降低2.673 lg CFU/g 程述震等[19] 牛肉 3 沙门氏菌总数降低约4 lg CFU/g LI等[20] 牛肉 5 需氧细菌总数减少2~3 lg CFU/g PRENDERGAST等[21] 猪肉 3.09~3.63 菌落总数降低约2 lg CFU/g 白艳红等[22] 鸭肉 3 菌落总数降低约2 lg CFU/g，大肠杆菌数降低约2 lg CFU/g；需氧细菌总数减少2.27 lg CFU/g ARSHAD等[23] 与鲜肉相比，冷冻肉需要更高的辐照剂量，因为在冰中形成的羟基自由基比游离水低得多，而且冰能够阻止自由基迁移到冷冻肉的其他部分，但冷冻状态下辐照能够保留更多的营养物质[24]。此外，通常情况下，革兰氏阴性细菌比革兰氏阳性细菌对辐照更敏感。
目前，电子束辐照对微生物的影响研究主要集中在微生物数量的变化以及不同微生物对辐照的敏感性方面，而对于经过电子束辐照后，肉品在贮藏过程中菌群的变化以及微生物代谢的研究较少，未来应作为主要研究方向。
3. 电子束辐射对肉色、风味、质构的影响
3.1 颜色
肉色是影响消费者购买行为的重要感官因素，消费者通常将肉色与肉品的新鲜度联系在一起[25]。辐照肉品的颜色决定了消费者的最终接受程度。肌肉类型、辐照剂量以及肉品包装方式，都可能导致辐照肉品的颜色变化。
电子束辐照主要通过影响血红素铁的价态来改变肉品颜色，如图1所示，当亚铁血红素铁被氧化成Fe3+并被水分子取代时，氧被释放出来，由于肉品肌红蛋白含量及状态不同，辐照处理后所呈现的颜色也不同[26]。肌红蛋白的颜色受到肌红蛋白分子类型及其化学状态的影响。此外，肉品中的氧化还原电位和第六位配位键结合物的浓度也会影响肌红蛋白的颜色。
肉色的红度值（a*值）与辐照剂量呈正相关。由表2可知，白肉经辐照后颜色会变为粉红色或红色，而红肉经辐照后会出现褪色现象。辐照影响白肉颜色的机制如图1所示，白肉经辐照后a*值增加可能是由于生成了一氧化碳肌红蛋白（CO-Mb）[27]。CO的产生、还原条件的产生和CO-Mb配体的形成是肉品辐照后形成粉红色所必需的三个基本因素。肉品经过辐照后，氧化还原电位降低，促进血色素的形成，并产生大量CO[28]。在肉类成分中，甘氨酸、天冬酰胺、磷脂等是辐照产生CO的主要来源。CO能够作为第六配体与肌红蛋白相结合，产生CO-Mb。随着CO-Mb的形成，红度值大大增强。而对于红肉来说，这种粉红色物质的生成对改善肉色影响不大。
表 2 电子束辐照对肉品颜色的影响Table 2. Effect of electron beam irradiation on color in meat3.2 风味
电子束辐照除了影响肉品的颜色外，还会对其风味产生影响。多数学者认为辐照会使肉品产生令消费者不喜的异味，异味的产生主要有两方面（见图2）：一方面辐照使肉品中含硫蛋白发生裂解或交联作用，产生甲硫醇、硫化氢等不良气味的化合物；另一方面辐照使脂质氧化分解产生一些异味化合物[33]。
辐照肉中的大部分挥发性物质是通过氨基酸侧链的辐射降解产生的[34]。此前，水溶性硫化物的辐射分解产物、脂肪的辐射分解产物和脂类氧化产物被认为是产生辐照气味的主要挥发物。然而，进一步的研究表明，硫化物是辐照异味产生的主要原因[35]。
由于含硫化合物的阈值比其他挥发性化合物低得多，即使在很低的含硫化合物水平下，气味强度也要强烈得多。样品中含硫挥发物会使产品气味发生很大变化，且含硫挥发物的组成和含量对产品气味的变化程度起到决定性作用。感官评价证实，所有含有“含硫氨基酸”的辐照脂质体产生的气味特征与辐照肉类相似，这表明含硫氨基酸是辐照气味产生的主要原因[36]。
此外，FENG等[29]研究表明，辐照牛肉与2-丁酮、甲苯和二甲基二硫化物等挥发物高度相关。二甲基二硫醚是蛋氨酸辐射分解的产物，被认为是辐照肉类中典型的异味化合物[37]。2-丁酮也被认为是爱尔兰牛肉中常见的挥发性风味化合物[38]。由此可见，辐照肉品异味除受到含硫蛋白裂解交联和含硫挥发物的影响外，氨基酸侧链辐射降解产物对异味的产生也起很大影响。辐照肉中脂肪族氨基酸、脂肪族羟基氨基酸裂解产生的挥发性物质同样是异味产生的主要因素，而促进其产生的影响因素和产生机制仍需要进一步研究。前期研究表明，通过采取不同包装形式结合抗氧化剂等措施能够控制辐照肉品异味的形成。SCHEVEY等[38]用不同的抗氧化剂（如石榴提取物、葡萄籽提取物、丁基羟基茴香醚等）和1.5 kGy剂量γ-射线辐照处理牛肉饼，发现经过抗氧化剂处理后的辐照肉制品其脂肪氧化速率产生了显著降低，证明抗氧化剂对辐照后的肉制品有明显抑制氧化的效果。同时，龙明秀等[39]研究发现，将植酸与茶多酚结合处理辐照后的肉制品，能够产生显著的协同抗氧化效果，并能够更好地保持辐照卤制鸡翅的品质，同时减小辐照后异味的形成并维持其原有风味。
3.3 质构
电子束辐照通过影响蛋白水解，直接影响肌原纤维和结缔组织结构，引起肉品质构的变化，主要是肉品嫩度的改变、蛋白质变性以及持水度降低[25]。
肉类食品剪切力大小反映了肉类食品的嫩度高低[40]。由表3可知，低剂量辐照对猪肉的剪切力值并无显著影响，可能是因为低剂量辐照并没有导致肉品的过度氧化，而以2.5 kGy剂量辐照处理牛肉，可以使牛肉肌肉中的肌束发生断裂，嫩度增加。这主要是由于辐照可以使肉制品发生物理性的肌肉崩塌，导致肌肉组织嫩度上升；同时，辐照使肌肉中钙蛋白酶抑制蛋白（calpastatin）钝化，从而使得钙激活中性蛋白酶（u-calpain）水解多肽链；并且辐照和电刺激对牛肉嫩度的改善具有协同作用[41]。YOON[42]的研究结果则表明，以低剂量（2.2~2.9 kGy）辐照后的鸡肉质地明显变硬，嫩度下降。这可能是两个方面原因造成的：辐照使得鸡肉骨骼肌中的肌原纤维单元变小，并引起肌节宽度的收缩；辐照使鸡肉蛋白质发生聚集效应，同时伴随着高分子蛋白基团的产生、蛋白质溶解性的降低。综合来看，辐照对于不同种类肉制品的影响和机制有所不同，不能一概而论，相比于猪肉，辐照更易引起牛肉和鸡肉质构的变化。低剂量辐照对于猪肉制品无显著影响，但会使牛肉制品嫩度上升，鸡肉制品嫩度下降。
表 3 电子束辐照对肉品质构的影响Table 3. Effect of electron beam irradiation on texture in fresh meat目前，多个研究已证实若辐照处理不当会使肉制品的感官品质（如颜色、风味、质构等）和营养成分受到破坏，影响消费者对辐照肉制品的可接受度。如何开发新型的电子束辐射设备并优化电子束辐照技术的处理参数，使电子束辐照在高效延长肉制品货架期的同时将对肉制品的不利影响降到最低，应作为今后的重点研究方向。
4. 电子束辐照对肉营养价值的影响
4.1 脂质
肉品中的脂质是其货架期和储存稳定性的主要决定因素。辐照可以加速肉品中的脂质氧化，肉品中水分充足，辐照会使水分子产生羟基自由基，从而引发肉中的脂质氧化[47]。同时，随辐照剂量的上升，自由基生成速度提高，进一步引发了自由基链式反应，脂肪氧化速度也越快。硫代巴比妥酸反应物（TBARS）是由脂质氧化产生的，与肉品中挥发性物质的含量和感官质量直接相关。TBARS值越高，表明脂质氧化程度越高，同时产生了更多的挥发性物质，降低了肉品的感官质量。过氧化值（POV）反应脂质发生一级氧化的程度，丙二醛（MDA）是脂质过氧化的产物，两者均与脂质氧化程度呈正相关。
从表4可知，电子束辐照可使牛肉、猪肉、鸭肉等不同肉品的脂质氧化程度增高。其中，4.5 kGy辐照剂量使碎牛肉脂质氧化程度增加156%，可能是因为牛肉绞碎过程中肌细胞膜中的磷脂被破坏，抗氧化酶变性，加深了碎牛肉的脂质氧化[29]。综合来看，不论是低剂量的电子束辐照还是较高剂量的电子束辐照都会对肉品中脂质氧化速率产生不利影响，而目前的研究中，针对于处理辐照肉品的抗氧化方法并不多见。因此，在保障肉品安全性的同时最大限度的降低辐照对于肉品脂质氧化的不利影响至关重要，未来应通过试验等方法筛选出电子束辐照肉品的最佳辐照剂量、能有效抗辐照肉品脂质氧化的抗氧化剂配方，在保证食品安全性的前提下，将更好的风味呈现在市场上，并进一步促进辐照技术在肉品杀菌保藏处理中的应用。
表 4 电子束辐照对肉品脂质的影响Table 4. Effect of electron beam irradiation on lipids in fresh meat同时，根据现有的研究显示，辐照对脂肪的影响，取決于脂肪的类型、辐照剂量、温度和氧化速度以及环境条件等诸多因素，在真空包装、低温条件下进行的辐照对脂肪的影响很小[50]。辐照诱导的肉品脂质氧化是剂量依赖性的，特别是在有氧条件下。辐照后的肉制品在储存过程中与氧气接触会也会增加脂质氧化[51]。然而，在缺乏氧气的情况下，辐照对肉类在储藏过程中的脂质氧化只有微乎其微的影响。因此，可以在真空包装后再应用电子束辐照，能够在延长产品货架期的同时，显著降低辐照对脂质氧化的负面影响。
4.2 蛋白质
电子束辐照使蛋白质中赖氨酸、组氨酸和精氨酸等氨基酸侧链被氧化形成羰基，因此可以根据羰基的含量评价蛋白质氧化程度，且羰基含量越少，蛋白质氧化程度越低[48]。水分子的辐解产物还可以通过α-酰胺化和β断裂，增加蛋白质的氧化程度[52]。辐照对氨基酸的影响主要是由于电离辐射引起蛋白质化学反应，其影响因素主要是辐照剂量和水分含量。水分子暴露在电离辐射下会导致自由基的产生，这些自由基可能导致氨基酸含量的改变[53]。表5介绍了电子束辐照对几种肉品蛋白质的影响。
表 5 电子束辐照对肉品蛋白质的影响Table 5. Effect of electron beam irradiation on proteins in fresh meat从表5可知，6 kGy以下的辐照剂量对蛋白质含量无显著影响，但2 kGy剂量即可使蛋白质氧化程度加剧。经电子束辐照处理后，肉品的几种氨基酸含量下降，可能是由于辐照过程中产生自由基引起蛋白质分解酶活性的降低，使蛋白质降解减少，降低了游离氨基酸含量，但其中具体机制有待进一步研究[56]。目前，关于电子束辐照对肉品氨基酸和蛋白质的营养价值、吸收能力的研究较为缺乏，应作为今后的研究重点。
5. 结论
电子束辐照技术作为一种高效的冷杀菌方式被广泛应用于肉品保鲜当中，但电子束辐照在杀灭微生物的同时，可能会导致肉品品质及营养价值的破坏，甚至产生异味，影响消费者的可接受程度。采用2～5 kGy辐照剂量能够在达到良好杀菌效果的同时，最大限度的保留肉品品质以及营养价值，高于5 kGy的剂量可能产生令消费者不愉快的风味以及颜色，对于脂质和蛋白质的氧化以及氨基酸含量也有一定影响。此外，采取不同包装方式，控制贮藏温度以及添加抗氧化剂等措施，能够有效抑制电子束辐照导致的肉品品质变化。
目前，电子束辐照技术在果蔬、肉品、粮油等食品的杀菌保鲜、货架期延长方面已经得到了较为广泛的应用。未来应侧重开发新型电子束（如低能电子束）辐照设备，不断优化电子束辐照处理参数，使其在显著延长食品货架期的同时，更好的维持产品品质；同时应更加关注电子束辐照与不同原料肉、产品物理状态和包装方式等方面的相互作用，建立全面规范的电子束辐照技术处理体系，进一步实现食品中电子束辐照杀菌技术的精准、高效的应用，使电子束辐照技术在食品工业中充分发挥其优势和应用价值。
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表 1 电子束辐照对肉品微生物的影响
Table 1 Effect of electron beam irradiation on microorganisms in meat
样品 辐照剂量（kGy） 对微生物的影响 参考文献 牛肉 2 初始菌落总数降低2.371 lg CFU/g 王宁等[17] 牛肉 2 初始菌落总数降低98.8%，霉菌和酵母分别较未辐照处理降低98.8%和89.2% 戚文元等[18] 牛肉 3.5 初始菌落总数降低2.673 lg CFU/g 程述震等[19] 牛肉 3 沙门氏菌总数降低约4 lg CFU/g LI等[20] 牛肉 5 需氧细菌总数减少2~3 lg CFU/g PRENDERGAST等[21] 猪肉 3.09~3.63 菌落总数降低约2 lg CFU/g 白艳红等[22] 鸭肉 3 菌落总数降低约2 lg CFU/g，大肠杆菌数降低约2 lg CFU/g；需氧细菌总数减少2.27 lg CFU/g ARSHAD等[23] 
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