Protective Effect of Forsythia suspensa Leaf Extracts on Heat-stressed Rats
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摘要: 探讨连翘叶提取物对热应激大鼠的保护作用。将30只大鼠随机分为空白对照组、热应激模型组以及连翘叶提取物低、中、高剂量组，采用人工智能气候箱建立大鼠热应激模型。热应激实验结束时，分析各组大鼠生长性能、器官指数等指标，观察大鼠回肠及肝组织病理学变化，并检测血清中血清中皮质酮（Corticosterone, CORT）和促肾上腺皮质激素（Adrenocorticotropic hormone, ACTH）的含量等。结果表明：与模型组相比，连翘叶提取物高剂量组免疫器官指数显著提高（P<0.05），CORT和ACTH的含量显著降低（P<0.05），大鼠回肠及肝组织损伤得到明显的改善。此研究表明连翘叶提取物对热应激大鼠具有一定的保护作用，可用于预防高热中暑。Abstract: To study the protective effect of Forsythia suspensa leaf extract (FSLE) on heat-stressed rats, thirty rats were randomly divided into control group, heat stress group, and FSLE low-dose group, FSLE medium-dose group, and FSLE high-dose group, artificial intelligent climatic chamber was uesd to establish the heat stress model of rats. At the end of the heat stress experiment, the growth performance, rectal temperature, organ index and other indicators of the rats in each group were analyzed. The pathological changes of the rats ileum and liver tissues were observed, and the contents of corticosterone (CORT) and adrenocorticotropic hormone (ACTH) in the serum were detected. The results showed that compared with the model group, the immune organ index of the FSLE high-dose group increased significantly(P<0.05). The levels of CORT and ACTH in serum were significantly reduced(P<0.05), and the injury of rats ileum and liver tissue was significantly improved. This study showed that FSLE had a certain protective effect on heat-stressed rats, and it could be used for the prevention of heat stroke.
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Keywords:
- Forsythia suspensa leaf extracts /
- heat stress /
- immune organ index /
- liver injury
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随着全球变暖，暑热季节延长、高温环境作为一种应激源会引起机体的热应激反应[1]。热应激是指机体在高温、高湿环境下机体的一种防御性自我保护机制，当环境温度超过机体所能适应范围时，机体必须通过调节自身代谢率等途径来减少产热，以适应高温环境，但当热应激超出机体自我调节范围时，则会导致机体生理功能出现紊乱[2]。
热应激会影响机体器官功能，加快全身性炎症反应和急性反应的发生[3]。研究发现热应激可使血清CORT和ACTH水平增加，并导致小肠及肝组织受损[4-6]。Erfani等[7]研究表明热应激可通过诱导氧化应激和神经炎症而对脑结构和突触密度产生有害影响，从而导致海马神经元受损造成认知障碍。急性热应激还会抑制机体的免疫功能，影响机体免疫细胞的活性等[8]。人类长期处于高温环境下可引起热休克、呼吸急促以及心衰等疾病的发生[9]。目前，热应激反应是在高温环境中工作的军队、体育运动员和工人等面临的主要问题之一，其给人类的活动发展带来了严重危害，因此，合理开发中草药纠正或缓解全身热应激反应，降低热应激对机体产生的不良作用具有重要的意义。
中草药源于自然界，具有资源丰富、功效多、毒副作用小等优点。目前，已有大量文献报道诸多中草药如菊花、鱼腥草、金银花、红参等被广泛应用于热应激缓解的研究，并表现出良好的抗热应激效果[10-13]。连翘叶为木犀科植物连翘[Forsythia suspense（Thunb.）Vahl]的干燥叶，其所含化学成分与连翘相同[14]。《中华本草》中记载“连翘茎叶，味苦，性寒”，具有疏风散热、清热解毒之功效[15]。此外，现代药理学研究表明连翘叶提取物具有良好的保肝[16]、抗氧化[17]、抗炎[18]、增强免疫及抗应激[19]等药理作用。在我国民间，人们有将连翘叶作为保健茶饮长期饮用的习惯，以此达到降温、消暑、解渴的目的。随着研究的不断深入，近年来连翘叶已被开发为山西省地方特色资源食品原料[20]，并陆续开发出连翘叶红茶、绿茶等代用茶。目前，已有研究报道连翘提取物具有一定的抗热应激效果[21]，关于连翘叶抗热应激作用的研究鲜有报道。因此，本实验拟通过构建大鼠高温热应激模型，研究连翘叶提取物对大鼠抗热应激能力的影响，探索连翘叶提取物在热应激环境下对机体的保护作用，以期进一步完善人们对连翘叶功效的认识，并为连翘叶在食品领域的进一步开发利用提供依据。
1. 材料与方法
1.1 材料与仪器
SD雄性大鼠（6~8周龄） 30只，SPF级，体重180~200 g 北京斯贝福生物技术有限公司，动物许可号为SCXK-（京）2016-0002。按动物饲养标准在山西省医药与生命科学研究院实验动物房饲养，光照周期为12 h，饲养环境温度为室温 24±1 ℃，相对湿度为50%±10%，实验期间自由采食和饮水；连翘叶 采摘于山西省陵川县野生连翘基地，于通风条件下自然晾干；促肾上腺皮质激素（ACTH）、皮质酮（CORT）检测试剂盒 南京建成生物工程有限公司；D101大孔树脂 安豫皖树化工销售有限公司；对照品连翘酯苷A 纯度> 98%，成都曼斯特生物科技有限公司。
人工智能气候箱 上海一恒科学仪器有限公司；高速冷冻离心机 金坛市水北科普实验仪器厂；Spectra Max 190酶标仪 美国molecular devices公司；一次性96孔板 耐思生物科技有限公司；OHAUS CP114 电子天平 美国奥豪斯仪器有限公司。
1.2 实验方法
1.2.1 连翘叶提取物的制备
称取干燥连翘叶1.4 kg，置于5 L圆底烧瓶中，分别以10、8倍量的40%乙醇回流提取两次，每次回流1.5 h，回流结束过滤，合并两次滤液，减压浓缩至适当体积后，过D101大孔树脂，依次用水、20%、40%和60%乙醇洗脱，洗脱过程中，通过中压制备色谱在线监测功能监测不同洗脱溶剂出峰情况，并结合流出样品的颜色来收集洗脱馏分。随后，将收集的各洗脱馏分进行减压浓缩，并将其置于表面皿中，经−20 ℃冻存过夜后，转移至真空冷冻干燥机中冻干，并置于干燥器中保存备用。采用文献[22]中报道的色谱条件对各洗脱部位的样品进行HPLC分析。
1.2.2 动物分组及处理
将30只SD大鼠适应性饲养一周，随机分为五组。用饮用水溶解连翘叶提取物，连翘叶提取物高、中、低剂量组分别按照116、58、29 mg/kg·d的剂量灌胃给药，空白组和模型组给予等量的饮用水。
各组大鼠以单剂量连续灌胃给药7 d后，从第8 d开始进行热应激实验。每天（11:00~13:00）将连翘叶提取物高、中、低剂量组和热应激模型组大鼠置于42 ℃、相对湿度为60%的人工智能气候箱中热应激两小时，热应激期间可自由采食和饮水，2 h后将大鼠取出，放回动物房中正常饲养。连续热应激7 d，给药组保持给药，空白对照组给予等剂量的水。
1.2.3 样品采集和处理
在第14 d应激结束，所有大鼠经麻醉后进行腹主动脉取血，并以3500 r/min离心10 min，取上层血清，分装到1.5 mL的EP管中，置于−80 ℃冻存备用。采血结束后取出肝脏、胸腺和脾脏等组织。取一部分回肠组织、肝组织浸泡在10%甲醛溶液中，充分固定后用于组织病理学观察。其余组织称重后迅速置于液氮冷冻，然后转至−80 ℃超低温冰箱保存。
1.2.4 指标测定
1.2.4.1 大鼠行为学观察
热应激过程中观察各组大鼠的活动状况、毛色光泽、饮水量等以评估大鼠是否处于热应激状态。
1.2.4.2 生长性能指标的测定
按时记录大鼠体重以及采食情况，分别计算各组的平均日采食量（ADFI）、平均日增重（ADG）和料重比。料重比 (F/G) =平均日采食量 (g) /平均日增重 (g)
1.2.4.3 免疫器官指数的测定
取大鼠的胸腺和脾脏，用滤纸吸去血渍，去除周围组织和脂肪等，称其湿重。按照公式计算各组大鼠免疫器官指数。
免疫器官指数（mg/g）=免疫器官重量（（mg）/大鼠热应激后体重（g）
1.2.4.4 血清CORT和ACTH含量的测定
取冷冻保存的血清样本，逐级复融至室温融解，按照试剂盒说明书操作步骤，使用酶标仪测定大鼠血清中CORT、ACTH的含量。
1.2.4.5 回肠和肝脏组织病理学观察
分别取空肠和肝脏右叶同一组织部位经10%甲醛固定24 h以上，然后将固定组织经过脱水、二甲苯透明、包埋、切片、贴片及干燥后制作成组织切片，组织切片经过脱蜡、水化、苏木精-伊红（HE）染色、脱水、透明封固后，在光学显微镜下分别观察空肠和肝脏组织病理变化。
1.3 数据处理
采用SPSS 17.0统计软件处理数据，所有数据均表示为平均值±标准差，并采用GraphPad Prism Version 5.0软件绘图。通过单因素方差分析进行统计学分析，以P<0.05表示差异具有统计学意义。
2. 结果与分析
2.1 连翘叶提取物的制备分析
各洗脱部位色谱图如图1所示，从图1中可以看出40%乙醇洗脱部位中含有以连翘酯苷A为主的总苯乙醇苷类物质，采用液相色谱条件：流动相为甲醇（A）-0.3%醋酸水溶液（B），梯度洗脱（0~6 min：38%~40%A；6~21 min：40%~48%A；21~37 min：48%~64%A）。进样量10 μL，流速为0.8 mL/min，检测波长280 nm，柱温25 ℃；通过HPLC法测得40%乙醇洗脱部位中连翘酯苷A 的含量为55%。据文献报道连翘酯苷A在抗炎[23]、保肝[24]、提高免疫功能[25]等方面具有较良好的药理作用。因此，实验选用含有大量总苯乙醇苷物质的40%洗脱部位的样品进行热应激研究。
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图 1 连翘酯苷A标准品及不同洗脱部位的HPLC色谱图Figure 1. HPLC chromatogram of forsythiaside A standard and different elution parts2.2 大鼠的行为学变化
在热应激处理初期，大鼠烦躁不安、活动量增加、四处窜动，甚至大鼠会有逃出饲养笼的行为；随着热应激时间的延长，大鼠变得安静，饮水增加，呼吸加快，毛发杂乱、爪底湿润。行为学观察结果表明大鼠处于热应激状态，该结果与文献[26]报道结果一致，表明热应激模型复制成功。此外，高剂量组与模型组相比，行为学略有改善。
2.3 连翘叶提取物对热应激大鼠生长性能的影响
由表1可知，与空白组相比，模型组采食量和日增重降低，料重比增加，饲料转化率降低。给药组较模型组的平均日采食量和平均日增重均有提高趋势，但给药组与模型组相比差异不显著（P>0.05）。
表 1 连翘叶提取物对大鼠生长性能的影响（n=6）Table 1. Effect of Forsythia suspensa leaf extracts on growth performance in rats（n=6）项目 空白组 模型组 低剂量组 中剂量组 高剂量组 平均日增重 ADG（g/d） 8.06±0.06 5.48±1.10 5.53±2.58 6.19±1.22 6.76±0.77 平均日采食量 ADFI（g/d） 24.77±1.43 20.96±2.39 21.76±1.54 20.17±0.47 22.02±0.02 料重比 F/G 3.08±0.20 3.86±0.34 3.57±1.1 3.33±0.58 3.28±0.37 2.4 连翘叶提取物对热应激大鼠免疫器官指数的影响
从图2中可以看出，与空白组相比，模型组大鼠的免疫器官指数显著（P<0.05）降低，说明高温应激后，机体的免疫系统受到影响，大鼠免疫器官受损。而连翘叶提取物高剂量组与模型组相比可明显提高脾脏指数，中、低剂量组对脾脏指数提高效果不明显。此外，各剂量组均可显著增加大鼠胸腺指数（P<0.05)，其中，以高剂量组效果更佳（P<0.01)。研究结果提示，高剂量的连翘叶提取物能有效缓解热应激所造成的大鼠免疫器官损伤。
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图 2 连翘叶提取物对大鼠免疫器官指数的影响注：与空白组比较，#P<0.05，## P<0.01；与模型组比较，*P<0.05, **P<0.01；图3同。Figure 2. Effect of Forsythia suspensa leaf extracts on immune organ index in rats2.5 连翘叶提取物对血清CORT和ACTH含量的影响
热应激模型组大鼠血清中CORT和ATCH水平均显著（P<0.05)高于空白组（如图3），说明大鼠受到热应激时，为了适应热应激状态，会引发体内大量的皮质酮合成，最终导致机体内分泌失调。而给予高剂量的连翘叶提取物，血清CORT和ATCH的激素水平会显著降低（P<0.05)。该结果说明高剂量的连翘叶提取物能有效降低热应激所导致的CORT和ATCH水平的升高，并使其趋于正常水平。
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图 3 连翘叶提取物对大鼠血清CORT、ACTH水平的影响（n=6）Figure 3. Effect of Forsythia suspensa leaf extracts on the level of CORT and ACTH in serum of rats（n=6）2.6 回肠和肝脏组织病理学观察
2.6.1 连翘叶提取物对热应激大鼠空肠组织学形态的影响
各组大鼠回肠组织切片如图4所示，从图4可以看出，正常组大鼠的回肠绒毛完整且排列整齐。连续高温的热应激导致模型组大鼠的回肠绒毛出现严重变性，肠绒毛之间排列散乱，部分肠绒毛出现变短、变粗，甚至有断裂或脱落现象。与模型组相比，高剂量组的大鼠肠绒毛排列较为整齐，仅少量肠绒毛发生断裂，说明高剂量的连翘叶提取物可改善大鼠肠绒毛断裂的现象，提高肠绒毛结构的完整度。中、低剂量组大鼠的部分肠绒毛虽仍有断裂现象，但是肠绒毛完整度较模型组有明显的改善。结果表明，连翘叶提取物能在一定程度上缓解热应激所导致大鼠空肠组织损伤，其中以高剂量组效果最好。
2.6.2 连翘叶提取物对热应激大鼠肝脏组织学形态的影响
如图5所示，空白组大鼠的肝组织结构正常，肝细胞呈多边形，并以中央门静脉为中心呈放射状整齐排列，细胞核大而圆，肝小叶结构清晰，肝细胞形态完好且排列紧密。模型组大鼠的肝小叶结构发生改变，肝索排列不规律，肝组织局部区域出现炎性细胞浸润现象。低、中剂量组肝组织汇管区和肝小叶内出现程度不等的炎性细胞浸润现象，但与模型组相比，肝细胞病变减少，说明低、中剂量对肝损伤的改善效果不明显。高剂量组肝组织核仁明显，肝索排列较为整齐，肝小叶结构较完整，中央静脉周围炎性细胞数量较少，炎性细胞浸润程度减轻，说明高剂量连翘叶提取物能减轻热应激所导致的脏组织损伤。
3. 讨论
热应激模型组大鼠的料重比降低，可能是由于大鼠的内分泌活动受高温环境的影响，从而导致机体脂肪及蛋白质等的合成量减少[27]。胸腺和脾脏作为机体重要的免疫器官，同时参与机体的细胞免疫和体液免疫，免疫器官指数的高低可在一定程度上反映机体免疫水平的强弱[28]。热应激发生时免疫器官指数降低，说明热应激发生时会对机体免疫功能有产生抑制作用。张云山等[29]研究发现热应激会导致免疫器官发生萎缩，免疫器官指数降低，本文研究结果与该文献报道一致。通过给予连翘叶提取物免疫器官指数有不同程度的上升，说明连翘叶提取物对热应激大鼠造成的免疫器官损伤具有一定的保护作用，这可能与连翘叶提取物含有大量的苯乙醇苷类成分有关。据报道连翘酯苷A等苯乙醇苷类成分具有改善机体免疫功能[30]，抑制机体炎症反应、增强免疫器官发育等作用[25, 31]。
HPA轴对于维持机体内环境的稳定具有重要的作用，其能控制机体的应激反应[32]。当机体发生热应激反应时，调节内分泌系统的HPA轴被激活，释放大量ACTH、CORT参与调控应激反应，以提高机体耐受力和适应性，从而维持机体内环境的稳定。因此，CORT和ATCH常被用于衡量机体是否出现热应激的一项重要指标[33]。连翘叶提取物能够使热应激大鼠体内ACTH和CORT的分泌减少，进而通过负反馈作用调节HPA轴，使其亢奋性降低，最终起到了缓解热应激的效果。
此外，热应激可通过多种途径损伤肠道细胞或使细胞发生凋亡，从而破坏小肠结构的完整性[34]。当大鼠长期处于热应激状态得不到改善时，会引起回肠组织受损，肠道黏膜的完整性遭到破坏，影响机体对营养物质的消化吸收，最终导致机体健康水平降低、生长发育迟缓、体重下降，体弱者易感染疾病出现死亡现象。连翘叶提取物可能够改善热应激所导致的大鼠小肠组织形态与结构的完整性，对热应激引起的小肠组织受损具有良好的保护作用。此外，当大鼠长期处于高温环境下，肝组织会受到严重的损伤，长期以往会影响肝脏的正常功能。本实验发现连翘叶提取物能在一定程度上改善热应激引起的肝组织病变，这与总苯乙醇苷类物质具有良好的保肝作用有关[35]。
4. 结论
连翘叶提取物可有效地抑制热应激所引起的CORT和ACTH水平增加，改善大鼠小肠和肝组织损伤，表明连翘叶提取物可缓解热应激所造成的机体损伤，这可能与连翘叶提取物中含有具抗炎、抗氧化能力的苯乙醇苷类化合物有关。该研究为开发连翘叶相关食品用于缓解热应激不良反应提供了一定的参考依据。当然，未来还需要在热应激动物模型中对连翘叶提取物的作用机理做进一步研究。
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图 1 连翘酯苷A标准品及不同洗脱部位的HPLC色谱图
Figure 1. HPLC chromatogram of forsythiaside A standard and different elution parts
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图 2 连翘叶提取物对大鼠免疫器官指数的影响
注：与空白组比较，#P<0.05，## P<0.01；与模型组比较，*P<0.05, **P<0.01；图3同。
Figure 2. Effect of Forsythia suspensa leaf extracts on immune organ index in rats
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图 3 连翘叶提取物对大鼠血清CORT、ACTH水平的影响（n=6）
Figure 3. Effect of Forsythia suspensa leaf extracts on the level of CORT and ACTH in serum of rats（n=6）
表 1 连翘叶提取物对大鼠生长性能的影响（n=6）
Table 1 Effect of Forsythia suspensa leaf extracts on growth performance in rats（n=6）
项目 空白组 模型组 低剂量组 中剂量组 高剂量组 平均日增重 ADG（g/d） 8.06±0.06 5.48±1.10 5.53±2.58 6.19±1.22 6.76±0.77 平均日采食量 ADFI（g/d） 24.77±1.43 20.96±2.39 21.76±1.54 20.17±0.47 22.02±0.02 料重比 F/G 3.08±0.20 3.86±0.34 3.57±1.1 3.33±0.58 3.28±0.37 
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